L‘attuale Chiesa romanica di San Rufino ebbe due chiese che la precedettero: la prima del VIII secolo, menzionata in una preghiera del 1060, la seconda, una Basilica a tre navate, eretta dal vescovo Ugo intorno al 1030, nella quale fu trasferita nel 1036 la cattedrale (da S. Maria Maggiore), e della quale si sono conservate la cripta e il campanile, mentre le navate si trovarono sullo spazio dell‘attuale sagrato.



L‘attuale edificio fu iniziato dal vescovo Chiarissimo nel 1134 ad opera di Giovanni da Gubbio. La facciata si presenta in classico stile romanico umbro-spoletino ed è riccamente scolpita. Un cornicione decorato da figure di animali mostruosi conclude il primo ordine a riquadri.

Una finta galleria di archetti da inizio al secondo ordine con due rosoni laterali e quello centrale, contorniato dai simboli dei quattro Evangelisti.

Il timpano molto alto, di epoca successiva, è alleggerito da un finto arco centrale ogivale, previsto per accogliere un mosaico. Come si nota dalla posizione bassa dei rosoni laterali, la porzione di muro sovrastante era in origine a spiovente. I portali sono eccezionalmente ricchi nella loro decorazione scultorea.

L‘interno basilicale a tre navate nel 1571 subì un radicale intervento tardorinascimentale da parte di Galeazzo Alessi. Al di sopra delle volte rinascimentali sono rimaste integre le originali volte a botte.

Del corredo originale è rimasto all‘inizio della navata destra il fonte battesimale, nel quale furono battezzati S. Francesco, S. Chiara e Federico II di Svevia, cresciuto nella Rocca imperiale di Assisi.

Sopra l‘ultimo altare destro, Cristo e santi di Dono Doni (1555), dello stesso autore assisiate, sui due altari ai lati di quello maggiore, Deposizione (1563) e Crocifissione (1563).

Nell‘abside, un bel coro ligneo intagliato e intarsiato di Giovanni di Pier Jacopo da S. Severino Marche. Dalla navata sinistra si può accedere alla cisterna romana in opera quadrata (rivolgersi al custode), sulla quale poggia il campanile del 1036.

Nella navata destra si trova l‘ingresso al Museo Capitolare. Vi sono conservati degli affreschi staccati nell‘Oratorio di S. Rufinuccio, probabilmente di Puccio Capanna (1330-40), Flagellazione, Crocifissione e Deposizione; inoltre un affresco, S. Antonio di Padova, e un trittico,Madonna col Bambino e santi (1460 o 1470) di Nicolò di Liberatore, l‘Alunno; reliquiari, codici miniati e capitelli della chiesa precedente.

Alla cassa del museo si acquistano anche i biglietti per la visita della Cripta, accessibile dall‘esterno della chiesa. Questa appartiene alla chiesa del vescovo Ugo, le cui navate si trovavano appunto nell‘attuale sagrato.

Le colonne e, in parte, anche i capitelli sono materiali di spoglio antichi. Secondo la tradizione, nel sarcofago romano con il mito di Diana fu sepolto il corpo di S. Rufino. Nella volta dell‘abside sono conservati resti di affreschi con i simboli degli Evangelisti (XI-XIIsec.).